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Glyphosate 1

https://www.cell.com/trends/plant-science/fulltext/S1360-1385(20)30348-4

02 de dezembro de 2020

DOI: https://doi.org/10.1016/j.tplants.2020.11.004 PlumX Metrics

Destaques

  • Resíduos de glifosato, um potente, são cada vez mais encontrados em diversos ambientes.
  • Os resíduos de glifosato no solo alteram os processos fisiológicos da planta; no entanto, seus efeitos nas estratégias de defesa das plantas e subsequentes interações entre as espécies são mal compreendidos.
  • A inibição da via metabólica das plantas do shiquimato pelo glifosato afeta os fito-hormônios relacionados à defesa das plantas e a via dos fenilpropanóides, a base de muitas fitoalexinas.
  • O glifosato afeta a peroxidação lipídica, que altera os níveis de ácido jasmônico e os voláteis da folha verde, por sua vez, importantes agentes mediando muitas interações tróficas e atração de polinizadores.
  • Ao alterar a bioquímica da planta, os resíduos de glifosato no solo têm o potencial de alterar as interações das plantas com herbívoros e organismos mutualistas.

[NOTA DO WEBSITE: A seguir antes de avançar com o longo e técnico trabalho sobre este herbicida e sua interferência com toda vida tanto do solo como dos espaços em torno das culturas onde se aplica este veneno, iremos colocar as conclusões que interessa mais diretamente aos leitores/consumidores].

Observações Finais (ressaltadas pela publicação deste website)

{ Doses subletais de glifosato, na forma de resíduos persistentes de glifosato no solo, podem alterar muitos processos fisiológicos das plantas, incluindo a regulação das respostas de suas defesas pelos hormônios vegetais. Embora muito mais pesquisas sejam necessárias para entender os efeitos mediados pelo glifosato nas respostas de defesa das plantas, a literatura até o momento indica que este herbicida muda substancialmente a forma como as plantas interagem com seu ambiente biótico. O glifosato pode interromper as interações tróficas enquanto afeta a biossíntese e a ação do hormônio vegetal. A interconectividade e a interferência entre os sinais das plantas, microrganismos, herbívoros e seus inimigos naturais são elementos fundamentais em ecossistemas saudáveis(nt.: destaque dado pela tradução). Essas conexões têm um valor agroecológico significativo em termos de controle natural de pragas (ou seja, manejo integrado de pragas) e serviços de polinização. Infelizmente, a diversidade de plantas e insetos em todo o mundo está diminuindo a um ritmo alarmante. Consequentemente, uma compreensão holística de como os herbicidas químicos estão afetando as interações planta-inseto em todos os ecossistemas é urgentemente necessária. É nossa responsabilidade descobrir as consequências da adição de grandes quantidades de agrotóxicos potencialmente destrutivos aos ecossistemas. Talvez agora seja a hora de usar novas tecnologias para estimar as consequências dos danos agroquímicos aos processos naturais que impulsionam a dinâmica do ecossistema (nt.: destaque dado pela tradução).}

Considerações preliminares

O glifosato se tornou o herbicida mais vendido usado na , horticultura, silvicultura e ambientes urbanos. Ele interrompe a via metabólica do shikimato e, portanto, bloqueia a produção de aminoácidos aromáticos, que são a base de vários metabólitos vegetais. Resíduos de glifosato são relatados em solos de diversos ambientes, mas os efeitos na fisiologia da planta e as consequências para as interações entre as espécies são amplamente desconhecidos. Aqui, enfatizamos a complexidade desses processos fisiológicos e argumentamos que os resíduos do glifosato modulam as vias biossintéticas, individual ou interativamente, que podem afetar as interações entre plantas e organismos heterotróficos. Desta forma, resíduos de glifosato podem interferir substancialmente na resistência das plantas e na atração de insetos benéficos, ambos são elementos essenciais no manejo integrado de pragas e ecossistemas saudáveis.

Resíduos de glifosato afetam a biossíntese de compostos de defesa de plantas

O glifosato [N- (fosfonometil) -glicina], um herbicida sistêmico de amplo espectro sintetizado, é o herbicida mais amplamente usado globalmente [1] O glifosato inibe a 5-enolpiruvilchiquimato-3-fosfato sintase ( EPSPS ) (consulte o Glossário ), que é uma enzima essencial na via do chiquimato , catalisando a conversão de shiquimato-3-fosfato em 5-enolpiruvilchiquimato-3-fosfato [2] A via do shiquimato produz corismato, a molécula precursora central para a produção de aminoácidos aromáticos essenciais nas plantas [3] ( Figura 1 , Figura principal). Embora os aminoácidos aromáticos sejam a base das proteínas, eles também são precursores de muitos metabólitos vegetais [4]. Sua ausência levará à morte da planta. Embora se acredite que o glifosato seja seguro para organismos não-alvo, devido ao seu modo de ação e suposta degradação rápida nos solos [5], um número crescente de estudos empíricos mostrou efeitos negativos em vários organismos não-alvo [6, 7, 8]. Além disso, estudos recentes indicam que o glifosato pode persistir e se espalhar em diversos habitats, e que esses resíduos podem ter um impacto negativo em plantas não-alvo e outros organismos [7,9,10]. Essa exposição de plantas a doses subletais de resíduos de glifosato no solo tem uma consequência importante e pouco valorizada. Doses subletais de glifosato afetam os processos fisiológicos das plantas [11], com efeitos subsequentes nas interações da planta com seu ambiente biótico. Isso significa que o glifosato pode não apenas ter efeitos diretos em organismos não-alvo, mas também efeitos indiretos que são mediados por mudanças induzidas por glifosato no fenótipo das plantas, que têm efeitos em cascata em organismos não-alvo com os quais eles interagem ( Quadro 1 ). Neste artigo, iremos nos concentrar nos efeitos de doses subletais de glifosato nos processos relacionados à defesa em plantas e seus potenciais efeitos indiretos nas interações bióticas das plantas.

figura 1
Figura 1 Figura principal. Vias metabólicas relacionadas à defesa de plantas afetadas pelo glifosato.

Box 1

Linha Cruzada de fito-hormônio na defesa das plantas

As respostas das plantas a organismos heterotróficos, como herbívoros, patógenos e microrganismos benéficos, são reguladas por vias de sinalização mediadas por fito-hormônios evolutivamente conservadas. As vias dos fito-hormônios e sua linha cruzada são altamente complexas, mas sua importância ecológica está se tornando cada vez mais clara. As concentrações de ácido salicílico (SA) são conhecidas por aumentarem após o ataque de insetos perfuradores-sugadores e em resposta à infecção por patógeno biotrófico [61] ( Tabela 1 ). O ácido jasmônico (JA) e o etileno (ET) são induzidos pela mastigação de herbívoros e patógenos necrotróficos, onde o ET aumenta a indução de JA alterando a via da lipoxigenase (LOX) que leva à produção de JA [63] (ver Figura 1 e Tabela 1 no texto principal). Como as vias de SA e JA podem ser mutuamente antagônicas, o aumento da resistência aos herbívoros mastigadores é frequentemente encontrado como negativamente correlacionado com a resistência aos biotrofos [79] ( Tabela 1 ). A pesquisa em andamento está descobrindo o envolvimento de vários outros fito-hormônios em interações bióticas, como o ácido abscísico (ABA), que é mais conhecido por seu papel nas respostas das plantas ao estresse abiótico e na mediação dos processos de crescimento e senescência [68]. Auxina, ácido indol-3-acético (IAA), principalmente envolvido na regulação do crescimento da planta, pode causar a supressão da biossíntese de SA e ser mutuamente antagônico. A aplicação SA externa pode atenuar a sinalização de auxina [61] ( Tabela 1 ). Além disso, o IAA pode estimular a biossíntese de ET e JA e, consequentemente, aumentar as defesas mediadas por JA [56,65] ( Figura 1 e Tabela 1 ). As respostas das plantas ao estresse abiótico são comumente mediadas por ABA, que demonstrou causar um aumento da suscetibilidade das plantas à maioria das pragas e patógenos [68] É provável que este processo seja ainda mais mediado por algum fito-hormônio em linha cruzada [77]. A regulação mediada por giberelina (GA) de muitos processos de desenvolvimento da planta pode causar um acúmulo de SA e, consequentemente, antagonizar as respostas de defesa mediadas por JA [68]. A biossíntese de vários fitormônios, e especialmente de compostos relacionados à defesa das plantas, depende da disponibilidade de aminoácidos aromáticos [4]. A biossíntese interrompida desses compostos pode levar a alterações nas defesas diretas das plantas contra insetos herbívoros, como mostrado para pulgões e lagartas noctuidas [12, 13, 14, 15]. No entanto, os patógenos e a relação das plantas com micróbios benéficos também podem ser afetados ( Caixa 2 ) [16]. Além disso, a emissão de compostos orgânicos voláteis (VOCs) pode ser alterada por doses subletais de glifosato [17]. Esses compostos são sinais essenciais para atrair insetos predadores e parasitas (ou seja, defesa indireta das plantas), mas também desempenham um papel na atração de polinizadores [18,19]. Por exemplo, foi demonstrado que os polinizadores são atraídos de forma decrescente por plantas com flores após o tratamento com doses subletais de glifosato [20]. Além da vasta literatura sobre os efeitos diretos dos resíduos de glifosato em organismos não-alvo, sugerimos que os resíduos de glifosato podem alterar substancialmente as interações bióticas da planta, exclusivamente por interromper a biossíntese de fito-químicos essenciais para a defesa da planta e sinalização para insetos benéficos. Resíduos de glifosato podem, consequentemente, interferir na resistência intrínseca das culturas a pragas e patógenos, bem como interferir no controle biológico de fungos e insetos, o que é especialmente relevante considerando a chamada global para estratégias de manejo integrado de pragas [21]. Argumentamos que os efeitos dos resíduos de glifosato no meio ambiente foram amplamente subestimados, apesar da possibilidade de alterarem substancialmente a fisiologia da planta e, portanto, as interações bióticas com herbívoros, patógenos e organismos mutualistas de plantas ( Figura 2 e Quadro 2 ).

Box 2

Efeitos indiretos do glifosato em micróbios associados a plantas

O glifosato pode ser capaz de interagir de duas maneiras com micróbios associados a plantas: (i) afetando diretamente seu metabolismo, especialmente aqueles que compartilham a via do shiquimato, como várias associações de fungos e bactérias [80,81]; ou (ii) indiretamente, induzindo uma mudança substancial no metaboloma da planta, que é essencial para o estado de simbiose planta-fungo [40,82] ( Figura 2 ). A sinalização entre as plantas e micróbios associados pode depender de metabólitos vegetais derivados da via do shiquimato, como os flavonóides, que são essenciais para a nodulação bem-sucedida entre leguminosas e rizobactérias fixadoras de nitrogênio [83]. Nos últimos anos, microrganismos associados a plantas têm se mostrado cada vez mais essenciais para a defesa das plantas contra ameaças bióticas, e as mesmas vias de sinalização de plantas podem regular as interações planta-micróbio e planta-inseto [84]. Curiosamente, os fungos micorrízicos podem melhorar as defesas das plantas, induzindo mudanças nos níveis de hormônios vegetais ou melhorando as emissões de voláteis para a defesa indireta da planta [82]. Outros microrganismos simbióticos interagem fortemente com as respostas imunes das plantas, como o fungo sistêmico Epichloë endófito de gramíneas de estação fria [85]. Os efeitos do glifosato no metaboloma da planta podem interromper os mutualismos entre plantas e micróbios. Além disso, o glifosato pode interromper a sinalização bem ajustada entre a planta e os micróbios, da qual dependem as interações mutualísticas. Os microrganismos interagem com o sistema imunológico da planta, reduzindo ativamente as concentrações de ácido salicílico (SA), a fim de estabelecer simbioses [86] ( Tabela 1 ). No entanto, o ácido jasmônico (JA) pode afetar as relações simbióticas entre os fungos mutualísticos e suas plantas hospedeiras [40,78]. Isso indica que as concentrações de JA determinam o destino do mutualismo planta-fungo e que alterações como resultado das aplicações de glifosato podem perturbar o crescimento de fungos associados à planta [78]. Como a maioria dos hormônios relacionados à defesa são afetados pelo glifosato, é provável que as interações simbióticas planta-fungo sejam interrompidas por resíduos de glifosato no solo (ver Figura 1 no texto principal).

Figura 2
Figura 2 Efeitos mediados pelo glifosato em metabolitos vegetais e interações entre espécies.

Aqui, analisamos como as doses subletais de glifosato modulam as vias metabólicas relacionadas à defesa da planta. Como essas modulações podem afetar subsequentemente as interações das plantas com o ambiente biótico, são então exploradas. O objetivo deste artigo é estimular a pesquisa sobre os efeitos dos resíduos de glifosato em: (i) concentrações de fito-hormônios e sua regulação das vias biossintéticas; (ii) a biossíntese de compostos de defesa das plantas; (iii) estratégias de defesa de plantas específicas para espécies; (iv) micróbios associados a plantas envolvidos na proteção de plantas; (v) dinâmica planta-herbívoro; e (vi) emissões voláteis e os efeitos subsequentes na polinização e nas respostas indiretas de defesa das plantas.

Compostos baseados na via fenilpropanóide

O glifosato inibe principalmente a produção de corismato. Este composto fornece a base para a biossíntese de três aminoácidos aromáticos essenciais: tirosina, triptofano e fenilalanina. Esses aminoácidos atuam como moléculas de entrada para as numerosas vias responsáveis ​​pela produção de vários hormônios vegetais e metabólitos especializados para as respostas de defesa das plantas, incluindo a via do fenilpropanoide (PP) [4] ( Figura 1 ). Cada planta produz PPs, que desempenham inúmeras funções nas plantas, particularmente em relação às interações da planta com fatores ambientais bióticos e abióticos [22,23]. Os principais grupos de compostos secundários são derivados da via PP (por exemplo, ligninas, flavonóides, antocianinas, taninos condensados ​​e estilbenos), que são amplamente distribuídos por todo o reino vegetal [24]. No entanto, a produção de PPs é totalmente dependente do suprimento de corismato, que é bloqueado pelo glifosato. Vários estudos confirmam uma diminuição da produção de PPs (por exemplo, ligninas condensadas, antocianinas e flavonóides) após a exposição a doses subletais de glifosato em várias espécies de plantas [25, 26, 27]. Essa diminuição nos PPs pode levar a um aumento da suscetibilidade a invasores [22]. Enquanto a biossíntese de ligninas e taninos condensados ​​requerem moléculas derivadas da via do PP, os taninos hidrolisáveis ​​requerem ácido gálico, que é biossintetizado em ramos da via do shiquimato antes de EPSPS, e supostamente se acumula nas raízes de ervilha ( Pisum sativum ) crescendo em contendo glifosato substrato [28] ( Figura 1 ). Os taninos hidrolisáveis ​​se acumulam nas folhas que foram tratadas com doses subletais de glifosato, como mostrado na bétula da montanha ( Betula pubescens ) [29]. No entanto, os efeitos na resistência das plantas contra herbívoros e patógenos permanecem desconhecidos. É provável que certas estratégias de defesa química da planta contra herbívoros sejam fortalecidas por doses subletais de glifosato, devido a uma maior disponibilidade de metabólitos precursores derivados da via do shiquimato antes do EPSPS, como o ácido gálico.

Hormônios vegetais

 Ácido salicílico

Além de ser o precursor da biossíntese de aminoácidos aromáticos, o corismato é necessário para a produção do fito-hormônio ácido salicílico (SA). SA medeia as respostas de defesa da planta a patógenos biotróficos e insetos herbívoros perfurantes, mas outros grupos de herbívoros também podem ser afetados [30] ( Tabela 1 ). O papel de sinalização de SA em simbioses com micróbios benéficos foi observado inúmeras vezes ( Quadro 2 ). Até o momento, três vias que levam à biossíntese de SA foram descritas, todas derivadas da via do chiquimato, ramificando-se diretamente do corismato ou via fenilalanina [31,32] ( Figura 1 ). O efeito dos resíduos de glifosato no solo na biossíntese de SA, entretanto, raramente foi estudado. Um estudo relatou um aumento de SA concomitantemente com uma diminuição de ácido cinâmico e cumárico, após pulverização de baixas doses de glifosato em folhas de tiririca amarela ( Cyperus esculentus ) [33] Os autores sugerem que um aumento mediado por glifosato no SA pode ser possível por meio de uma via alternativa de biossíntese de SA usando ácido desidroquímico, que é um metabólito na via do shiquimato, a montante de EPSPS [33] No entanto, todas as três vias de biossíntese de SA descobertas até agora requerem corismato que é produzido a jusante de EPSPS [34]. É mais provável que o aumento da SA, relatado por Cañal et al . [33], é derivado de glicosídeo SA, que serve como uma forma de armazenamento de SA, e pode ser facilmente desglicosilado em resposta a estressores, como o glifosato [35].

Tabela 1 Efeitos do glifosato em alguns hormônios relacionados à defesa de plantas bem estudados e classes de compostos selecionados relacionados à defesa a, b

Composto + alvo de glifosatoFunçãoRespostas da planta paraInterações compostasTipo de interaçãoRefs
SAHormônio / sinalizaçãoHerbívoros sugadores[30]SA – JA Antagonismo[44]
EPSPSPatógenos biotróficos[30]SA – VOCs Caminho de indução / compartilhado[19]
Micróbios benéficos[84]SA – PPs Caminho compartilhado[4]
SA – IAA Antagonismo[61]
JAHormônio / sinalizaçãoMastigando herbívoros[30]JA – SA Antagonismo[43]
Via LOX / alvo de glifosato desconhecidoPatógenos necrotróficos[30]JA – ET Sinergismo[66]
Micróbios benéficos[84]JA – IAA Sinergismo[56]
JA – PPs Indução[39]
JA – VOCs Caminho de indução / compartilhado[19]
IAAHormônio / sinalizaçãoPatógenos bacterianos[52]IAA – JA Sinergismo[56]
EPSPSIAA – ET Sinergismo[56]
IAA – SA Antagonismo[61]
ETHormônio / sinalizaçãoHerbívoros[63]ET – JA Sinergismo[66]
Regulado indiretamente via IAAET – IAA Sinergismo[56]
ET – VOCs Indução[63]
PPsFitoalexinasHerbívoros[4]PPs – SA Caminho compartilhado[4]
EPSPSAntioxidantesPatógenos[16]PPs – JA Indução[39]
Micróbios benéficos[83]PPs – VOCs Caminho compartilhado[4]
VOCsSinalização intra / interespecíficaHerbívoros[18]VOCs – SA Caminho de indução / compartilhado[19]
Caminho LOX / EPSPSPolinizadores[18]VOCs -– JA Caminho de indução / compartilhado[19]
Terceiro nível trófico[19]VOCs – ET Indução[63]
Plantas vizinhas[49]VOCs – PPs Caminho compartilhado[4]

a. Destacamos suas interações com tipos de interação de espécies benéficas e prejudiciais para as plantas, mas também a interferência química multifacetada entre esses compostos.

b. Abreviaturas: EPSPS, 5-enolpiruvilchiquimato-3-fosfato sintase; ET, etileno; IAA, ácido indol-3-acético; JA, ácido jasmônico; LOX, via da lipoxigenase; PPs, fenilpropanóides; SA, ácido salicílico; VOCs, compostos orgânicos voláteis.

 Ácido Jasmônico e Voláteis de Folha Verde

O ácido linolênico é um dos principais ácidos graxos poliinsaturados em lipídios de membrana celular vegetal [36]. A metabolização enzimática, juntamente com a oxigenação do ácido linolênico pela via da lipoxigenase (LOX), cria várias oxilipinas que têm funções importantes na fisiologia da planta e suas interações com o meio ambiente [37,38]. Danos às paredes causam a degradação enzimática do ácido linolênico ligado à parede celular em compostos que são essenciais nos processos de defesa direta e indireta das plantas [37,38]. Um produto é o hormônio vegetal ácido jasmônico (JA), que medeia amplamente a resposta de defesa aos herbívoros mastigadores e patógenos necrotróficos [39], mas também desempenha um papel na relação mutualística entre gramíneas de estação fria e fungos endófitos Epichloë [40] ( Caixa 2 ). O JA é responsável por induzir muitas respostas de defesa em plantas por meio da produção rápida de compostos eficazes, como alcalóides, terpenóides, antioxidantes e PPs [41] ( Figura 1 ). Níveis reduzidos de JA têm sido frequentemente correlacionados com o aumento da suscetibilidade das plantas a insetos herbívoros [42]. As concentrações de glicoalcalóide em plantas de batata ( Solanum tuberosum ) diminuem quando cultivadas em solo contendo resíduos de glifosato [43]; no entanto, não se sabe se essa diminuição deriva de um efeito direto do glifosato na biossíntese de glicoalcalóide ou se é indiretamente mediada por meio de interrupção da sinalização de JA. JA é ainda conhecido por interferir com as defesas de plantas mediadas por SA e vice-versa [44] ( Caixa 1 ). Certos herbívoros adaptam seu modo de alimentação para direcionar a indução de SA, que por sua vez reduz a indução de metabólitos secundários mediada por JA [45]. No entanto, as manipulações de interação de hormônio induzidas por herbívoros podem ser interrompidas quando os resíduos de glifosato interferem na biossíntese de JA. Em sementes de resistentes ao glifosato ( Glycine max ), o glifosato medeia uma diminuição nas concentrações de ácido linolênico [46], embora a concentração de seu precursor (ácido oleico) aumente [47]. Esses resultados indicam que o glifosato reprime a enzima FAD 2 responsável pela conversão do ácido oleico em ácido linolênico [48] ( Figura 1 ). Em última análise, essa diminuição nas concentrações de ácido linolênico mediada pelo glifosato indica que também há uma diminuição nos produtos com base na metabolização enzimática de ácidos graxos da parede celular poliinsaturados, como o JA. Misturas voláteis emitidas por plantas podem afetar o comportamento de muitos insetos heterotróficos, incluindo polinizadores, herbívoros e seus inimigos naturais. A peroxidação do ácido linolênico também leva à produção de voláteis de folhas verdes (GLVs) , um tipo de COV vegetal produzido após danos à planta como uma mensagem de ‘pedido de ajuda', para atrair os inimigos naturais dos herbívoros [19] ( Figura 1 e Tabela 1 ). COVs são componentes de sinalização essenciais das respostas indiretas de defesa da planta, frequentemente atraindo insetos predadores ou parasitas ( Figura 1 e Tabela 1 ). Um estudo recente em milho ( Zea mays ) mostrou uma concentração diminuída no GLV Z-3-hexenil acetato após a exposição a doses subletais de glifosato [17]. Além disso, no mesmo estudo, o glifosato diminuiu a produção de VOCs à base de fenólicos, como o acetato de fenetila e o indol [17]. Os benzenoides voláteis e PPs são o segundo maior grupo de voláteis depois dos terpenóides [18], e semelhantes aos PPs não voláteis, suas concentrações podem ser grandemente alteradas pelo glifosato ( Figura 1 ).

 Compostos Indólicos

O indol deriva do aminoácido aromático triptofano e as concentrações podem diminuir muito após a exposição a doses subletais de glifosato [17]. O indol desempenha um papel central na emissão de voláteis induzida por herbívoros e respostas indiretas de defesa da planta [19,49] e sua emissão é ainda induzida por JA [19]. Além de seu papel em atrair vespas parasitas como um agente indireto de defesa da planta, o indol tem uma função essencial na comunicação aérea entre as plantas vizinhas de milho ( Z. mays ), como um sinal de iniciação para herbivoria de entrada [49] ( Figura 1 ). Ao afetar a biossíntese volátil dependente de indol, o glifosato pode afetar indiretamente miríades de insetos, bem como as respostas das plantas circundantes, apesar de praticamente não ter contato físico com eles [50] ( Figura 2 ). O aminoácido aromático triptofano fornece a base para auxinas, que promovem o crescimento das plantas e são conhecidas por estarem envolvidas na defesa das plantas contra patógenos [51]. O ácido indol-3-acético (IAA) é a auxina mais abundante e funcionalmente essencial para o crescimento e desenvolvimento das plantas [52]. As doses de glifosato sub-letal demonstraram diminuir o crescimento da planta, que por sua vez foi correlacionado com níveis mais baixos de IAA livre e um aumento na taxa de metabolismo de IAA, levando a uma quebra ou ligação mais rápida de IAA [53,54]. O triptofano é posteriormente biossintetizado no hormônio vegetal camalexina e os metabólitos secundários indol glucosinolatos, os quais estão envolvidos nas respostas de defesa das espécies de Brassicaceae [4] ( Figura 1 ). IAA compartilha uma via biossintética com alcalóides indólicos e glucosinolatos indólicos, e tem uma interferência hormonal diversa com etileno (ET), SA e JA [55, 56, 57] ( Caixa 1 e Tabela 1 ). Quando atacadas, as plantas podem direcionar recursos para os ramos da via biossintética para a produção de glucosinolato em vez da biossíntese de IAA [56]. A alocação de recursos para a biossíntese de metabólitos secundários, em vez de hormônios promotores de crescimento, segue o conceito de uma compensação de defesa do crescimento [56,58]. No entanto, por si só, o glifosato bloqueia a biossíntese do triptofano, o que interfere em qualquer via que requeira triptofano para a produção de IAA ou glucosinolatos de indol ( Figura 1 ). Além de glucosinolatos de indol, muitas plantas de Brassicaceae também podem produzir glucosinolatos alifáticos, que são criados independentemente da via do shiquimato e, teoricamente, não são afetados por resíduos de glifosato [59]. Não se sabe se esses efeitos mediados pelo glifosato nos hormônios relacionados ao crescimento podem resultar em uma diminuição em ambos os tipos de glucosinolatos e, por sua vez, como isso pode impactar as interações inseto planta e, consequentemente, as comunidades de insetos. A produção de IAA induzida por plantas pode induzir a sinalização de JA e uma produção rápida de compostos de defesa contra patógenos necrotróficos [56,60]. O IAA é mutuamente antagônico a SA e, por sua vez, SA é mutuamente antagônico a JA [56]. Assim, enquanto suprime a biossíntese de SA, o IAA indiretamente promove a sinalização de JA e, consequentemente, aumenta a resistência a patógenos necrotróficos [61] ( Caixa 1 e Figura 1 ). Foi demonstrado que vários patógenos biotróficos sintetizam IAA em uma tentativa de diminuir as respostas de defesa da planta mediadas por SA e para aumentar a vulnerabilidade da planta ao seu ataque [57]. Baixas concentrações de IAA mediadas por glifosato podem diminuir as respostas de defesa induzidas por JA, enquanto também aumentam as respostas de defesa mediadas por SA.

 Etileno

O hormônio vegetal ET é produzido a partir do aminoácido metionina e é conhecido por seus papéis no crescimento, desenvolvimento e senescência das plantas [62]. No entanto, a ET também pode interagir com hormônios relacionados à defesa e afetar as respostas das plantas aos herbívoros até o terceiro nível trófico [63]. Foi demonstrado que o glifosato aumenta os níveis de ET no feijão comum ( Phaseolus vulgaris ) [64]. Em calosidades de tabaco (Nicotiana tobacum), a presença de IAA pode causar um aumento nas concentrações de ET, anteriormente diminuídas após a adição de glifosato [65] ( Caixa 1 ). ET é um dos primeiros hormônios a ser sintetizado após a herbivoria mastigatória [44]. Além disso, foi demonstrado que ET interage positivamente com JA na regulação de emissões voláteis induzidas por herbívoros em milho ( Z. mays ) [66] ( Tabela 1 ). Em resumo, o ET desempenha um papel importante no ajuste fino das respostas diretas e indiretas de defesa da planta. Frequentemente complementa a resposta de defesa mediada por JA, mas as concentrações de ET podem ser afetadas por IAA ( Quadro 1 e Tabela 1 ). Assim, ao alterar a biossíntese de ET, o glifosato pode interromper as respostas específicas da planta aos herbívoros, incluindo a sinalização bem-sucedida de mecanismos indiretos de defesa da planta. A questão de como, especificamente, o glifosato afeta a biossíntese, liberação e sinalização de ET justifica um estudo mais detalhado.

 Ácido abscísico

O fito-hormônio ácido abscísico (ABA) está envolvido na mediação do estresse abiótico, dormência e desenvolvimento de sementes. Descobriu-se que doses subletais de glifosato aumentam as concentrações de ABA na soja (G. max) [67]. Embora o ABA raramente tenha sido diretamente relacionado a processos de defesa de plantas, foi correlacionado com o aumento da suscetibilidade a qualquer tipo de ataque de plantas [68]. Em particular, o ABA pode atuar sinergicamente com o JA, mas também foi associado à diminuição das defesas da planta mediada pelo JA-ET após a aplicação exógena e mostrou interferir com as defesas do patógeno mediadas pelo SA na soja (G. max) [68]. Em caso de estresse abiótico concomitante (como seca ou estresse salino) com estresse biótico, os processos evolutivos das plantas podem favorecer a alocação de recursos para lidar com o estresse abiótico, que é potencialmente mais letal ( Quadro 1 ). O glifosato pode ser percebido como uma forma de estresse abiótico devido à inibição de vias essenciais, o que pode explicar o aumento observado nas concentrações de ABA mediado pelo glifosato [67]. Não está claro se os resíduos de glifosato no solo aumentam continuamente as concentrações de ABA endógeno e, portanto, causam uma diminuição nas respostas das plantas ao estresse biótico. Para entender como o glifosato afeta a biossíntese e sinalização de fito-hormônios, evidências de estudos mecanísticos que revelam causalidades claras entre a aplicação de glifosato, expressão gênica e concentrações de fitohormônios em tecidos vegetais de diferentes espécies de plantas são urgentemente necessárias. Pesquisas futuras precisam desvendar o grau em que os resíduos de glifosato no solo interrompem os processos fitoquímicos e as consequências para as interações bióticas e a interferência hormonal ( Figura 1 ).

Interações Bióticas

 Insetos Herbívoros

A maioria dos estudos conduzidos para testar os efeitos do glifosato no desempenho dos insetos avaliou os efeitos da exposição direta ao glifosato ou a herbicidas à base de glifosato. Esses estudos mostraram efeitos negativos na sobrevivência, crescimento e reprodução dos insetos [69]. Em contraste, este artigo de opinião está focado nos efeitos indiretos desse produto químico nas interações bióticas, por meio de mudanças nos processos bioquímicos das plantas envolvidos nas respostas de defesa das plantas. Uma análise mais detalhada dos efeitos do glifosato na interferência hormonal e os efeitos resultantes na composição do composto de defesa é um passo essencial para uma melhor compreensão do papel deste herbicida nas interações planta-herbívoro (Figura 1). Portanto, estudos completos sobre os efeitos indiretos induzidos pelo glifosato nas respostas de defesa das plantas são urgentemente necessários. Até o momento, estudos usando pulgões como organismos modelo para testar as respostas das plantas a insetos que sugam e perfuram, após o tratamento com doses subletais de glifosato, produziram resultados mistos. Em um estudo de campo, Dewar et al . [12] encontraram grandes populações de pulgões em plantas de beterraba (Beta vulgaris) tratadas com glifosato, mas tolerantes ao glifosato, enquanto Lipok [13] observou um desenvolvimento suprimido em afídeos Aphis fabae se alimentando de Vicia faba L. tratados com glifosato, bem como uma preferência alimentar por plantas controle não tratadas em um ensaio de olfatômetro, o que indica uma mudança mediada por herbicida na emissão de COV, levando à preferência de pulgões por não tratados plantas. Não se sabe se um efeito mediado pelo glifosato na biossíntese de SA contribuiu para os efeitos relatados no desempenho do afídeo. Uma diminuição nas concentrações de glicoalcalóide em folhas de batata (S. tuberosum) mediada por resíduos de glifosato no solo não afetou o desempenho do herbívoro Leptinotarsa ​​decemlineata [43]. No entanto, Campbell et al. [14] observaram uma diminuição no ganho de peso em larvas de L. decemlineata após o tratamento de sua planta hospedeira com doses subletais de glifosato. Da mesma forma, Abo El-Ghar [15] observaram diminuições na taxa de crescimento larval, pupação e emergência de adultos de Spodoptera littoralis após o consumo de folhas de Ricinus communis pulverizadas com glifosato. Em casos como esses, compreender o papel das alterações mediadas pelo glifosato nas concentrações de JA pode elucidar os mecanismos subjacentes ao desempenho reduzido observado em insetos mastigadores. Estudos são necessários para separar o efeito da qualidade da planta alterada pelo glifosato (por exemplo, devido à disponibilidade reduzida de aminoácidos) e os efeitos dos mecanismos de defesa da planta alterados pelo glifosato em insetos herbívoros. Ambos os tipos de mudanças na química das plantas podem determinar o comportamento e desempenho dos herbívoros.

 Patógenos

Vários microrganismos interagem com o sistema imunológico da planta. Os patógenos comumente diminuem o desempenho da planta em contraste com os micróbios mutualistas que frequentemente beneficiam o desempenho da planta, aumentando as defesas de um indivíduo contra ataques ( Quadro 2 ). A defesa contra patógenos biotróficos é comumente mediada pelo fito-hormônio SA e a defesa contra patógenos necrotróficos é comumente mediada por JA. No entanto, descobriu-se que os patógenos produzem ou induzem a produção de auxina como uma estratégia para diminuir as defesas das plantas mediadas por SA [57,61]. Isso torna difícil prever o resultado das interações planta-patógeno quando resíduos de glifosato interagem com a bioquímica da planta. Em uma revisão da literatura por Johal e Huber [16], foi claramente demonstrado que há uma suscetibilidade aumentada das plantas a infecções patogênicas após o tratamento com doses subletais de glifosato, tanto acima quanto abaixo do solo. Algumas estratégias de defesa da planta envolvendo a via do PP, como a lignificação, são reprimidas pelo glifosato, enquanto a defesa mediada pela fitoalexina é temporariamente mantida [16]. Considerando que a lignificação é uma chamada ‘característica quantitativa de defesa da planta' que requer muitos componentes de lignana, muitas fito-alexinas são ‘compostos qualitativos de defesa da planta' eficazes em pequenas quantidades [70] As plantas armazenam muitas fito-alexinas como compostos glicosilados, que podem ser rapidamente ativados após a detecção de uma ameaça imediata. Isso é feito até que a biossíntese induzida forneça mais fito-alexinas em quantidades suficientes [71] Em contraste, os mecanismos de defesa quantitativos requerem um fornecimento constante de recursos biossintéticos. As fito-alexinas glicosiladas armazenadas podem ser uma explicação para o suprimento de fitoalexina temporariamente estável observado. A biossíntese de lignina requer grandes quantidades de componentes de lignana e as moléculas armazenadas podem se esgotar rapidamente.

 Insetos benéficos para plantas

Os efeitos do glifosato nos compostos relacionados à defesa podem afetar não apenas os antagonistas das plantas, mas também os mutualistas potenciais . Predadores de herbívoros são comumente usados ​​no controle de pragas em muitos sistemas agrícolas e desempenham um papel importante em alternativas sustentáveis ​​aos agrotóxicos no manejo integrado de pragas [21]. No entanto, declínios em besouros carabídeos e aranhas foram observados como uma resposta retardada à pulverização das margens do campo com glifosato [28], que pode ser atribuída a uma mudança na cobertura da folhagem, embora outros efeitos negativos em cascata ao longo da cadeia alimentar não possam ser excluídos. Em um estudo de campo, Pereira et al. [72] registraram um aumento no número de besouros das folhas, que atribuíram a uma redução em seus predadores. Supõe-se que essa redução se deva às mudanças comportamentais mediadas pelo glifosato em predadores do besouro da folha. A sinalização de defesa indireta da planta interrompida por meio de mudanças nas emissões de COV provavelmente contribuiu para essas mudanças comportamentais ( Figura 1 ). Parasitóides do gênero Cotesia, não alteraram seu comportamento, como terceiro nível trófico em resposta, às emissões voláteis induzidas por herbívoros do milho ( Z. mays ) tratado com doses subletais de glifosato [17]. No entanto, muitos parasitóides especializados dependem de misturas voláteis distintas induzidas por herbívoros para localizar suas presas [73] Devido à alteração substancial das emissões voláteis da planta causadas pelo glifosato, argumentamos que as mudanças mediadas pelo glifosato na biossíntese de voláteis podem interferir fortemente nos mecanismos indiretos de defesa da planta, cujos efeitos podem variar muito entre espécies de insetos especialistas e generalistas ( Figura 2 e Tabela 1 ).O efeito do glifosato nos COVs pode não apenas afetar as interações entre espécies relacionadas à defesa, mas também promover as interações com os polinizadores. Os polinizadores são essenciais para a reprodução da maioria das espécies de plantas com flores [74]. Agronomicamente, os insetos polinizadores fornecem o serviço ecossistêmico mais valioso de todas as espécies de insetos [75]. Além de voláteis derivados de folhas, as plantas liberam voláteis florais, que contribuem para o sucesso da polinização [75] Embora não se saiba se a biossíntese de terpenóides é afetada pelo glifosato, muitas misturas de voláteis florais consistem em uma mistura de voláteis, entre os quais, VOCs derivados de PP desempenham um papel vital em misturas de voláteis florais e são sinais importantes para os polinizadores encontrar e identificar forragem plantas [76] ( Figura 2 ). Um estudo recente fornece a primeira evidência de que a proporção de visitantes de flores para uma mistura de plantas com flores perenes diminui após o tratamento do solo e da folhagem com doses subletais de glifosato [20]. Os autores atribuem as mudanças observadas a alterações na aparência fenotípica das plantas com flores, mas possíveis mudanças na emissão de COV podem contribuir para esses resultados [18]. Como aproximadamente 75% da produção agrícola global depende da polinização de insetos [74], uma compreensão completa dos efeitos mediados pelo glifosato nos voláteis florais e seus efeitos no comportamento dos polinizadores é urgentemente necessária.

Observações Finais (ver acima na nota do website)

Doses subletais de glifosato, na forma de resíduos persistentes de glifosato no solo, podem alterar muitos processos fisiológicos das plantas, incluindo a regulação das respostas de suas defesas pelos hormônios vegetais. Embora muito mais pesquisas sejam necessárias para entender os efeitos mediados pelo glifosato nas respostas de defesa das plantas, a literatura até o momento indica que este herbicida muda substancialmente a forma como as plantas interagem com seu ambiente biótico. O glifosato pode interromper as interações tróficas enquanto afeta a biossíntese e a ação do hormônio vegetal. A interconectividade e a interferência entre os sinais das plantas, microrganismos, herbívoros e seus inimigos naturais são elementos fundamentais em ecossistemas saudáveis. Essas conexões têm um valor agroecológico significativo em termos de controle natural de pragas (ou seja, manejo integrado de pragas) e serviços de polinização. Infelizmente, a diversidade de plantas e insetos em todo o mundo está diminuindo a um ritmo alarmante. Consequentemente, uma compreensão holística de como os herbicidas químicos estão afetando as interações planta-inseto em todos os ecossistemas é urgentemente necessária. É nossa responsabilidade descobrir as consequências da adição de grandes quantidades de agrotóxicos potencialmente destrutivos aos ecossistemas. Talvez agora seja a hora de usar novas tecnologias para estimar as consequências dos danos agroquímicos aos processos naturais que impulsionam a dinâmica do ecossistema (ver Questões pendentes). 

Questões pendentes

Como os resíduos de glifosato no solo afetam as respostas de interferência dos fito-hormônios e de defesa da planta contra diferentes tipos de herbívoros e patógenos vegetais?

Os resíduos de glifosato afetam diferencialmente as respostas de defesa das plantas mediadas por SA e JA?

Como os resíduos de glifosato no solo afetam as respostas de defesa que são biossintetizadas independentemente da via do shiquimato?

Qual mecanismo é responsável pela repressão da via da lipoxigenase mediada pelo glifosato?

Até que ponto os resíduos de glifosato no solo afetam a relação entre as plantas e os microrganismos simbióticos?

Como os resíduos de glifosato no solo afetam as respostas de defesa indireta da planta mediadas por voláteis e a polinização?

Como os resíduos de glifosato no solo afetam as interações multitróficas importantes para o manejo integrado de pragas?

Agradecimentos

Benjamin Fuchs é financiado pela Academia da Finlândia (bolsa nº 324523). Além disso, reconhecemos a concessão da Academia da Finlândia no. 311077 que foi concedido a Marjo Helander. Agradecemos a três revisores anônimos por seus comentários perspicazes.

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Glossário

Endófitas – micróbios vegetais assintomáticos que habitam hospedeiros localmente ou sistemicamente. Alguns deles são bem conhecidos por seu mutualismo relacionado à defesa de plantas. Eles interagem com os hormônios vegetais para um estabelecimento bem-sucedido.

EPSPS – 5-enolpiruvilchiquimato-3-fosfato sintase, a enzima e o local-alvo molecular da etapa de inibição do glifosato na via do chiquimato.

Voláteis de folha verde (GLVs) – cadeias de hidrocarbonetos de seis átomos de carbono, com diferentes grupos funcionais, como acetato, álcool e aldeído. Eles são derivados da degradação enzimática do ácido linolênico e são componentes essenciais das respostas indiretas de defesa das plantas.

Defesa indireta de plantas – características das plantas sem efeito direto significativo sobre os atacantes, mas que aumentam o recrutamento de organismos que são prejudiciais aos atacantes.

Controle de pragas integrado – uma abordagem holística e sustentável para o controle de pragas vegetais com base na integração de fenômenos naturais com o objetivo de minimizar o uso de pesticidas químicos.

Via da lipoxigenase (LOX) – uma via de biossíntese que usa ácidos graxos poliinsaturados das paredes celulares para produzir compostos de sinalização de plantas, como o ácido jasmônico (JA) e compostos orgânicos voláteis (VOCs).

Fungos micorrízicos – simbiontes de plantas associados a raízes, conhecidos por aumentarem a absorção de água pelas plantas e nutrientes do solo em troca de produtos de fotossíntese. As micorrizas interagem com os fito-hormônios, que por sua vez podem aumentar as atividades de defesa direta e indireta de uma planta.

Oxilipinas – ácidos graxos oxidados produzidos enzimaticamente; moléculas importantes para a sinalização de plantas relacionadas ao estresse da planta e à sinalização imunológica, como JA.

Via do fenilpropanoide (PP) – via de biossíntese presente em todo o reino vegetal, que utiliza a fenilalanina para produzir diversas classes de compostos essenciais incluídos na defesa da planta.

Fitoalexinas – metabólitos secundários de plantas especializados de baixo peso molecular, rapidamente sintetizados após o ataque de patógenos ou herbívoros, frequentemente induzidos e mediados por fitormônios.

Fito-hormônios – metabólitos de planta ácidos de baixo peso molecular, com uma função de sinalização que medeia principalmente o crescimento da planta, senescência e respostas de defesa aos atacantes. Os mais importantes para a defesa são o ácido salicílico (SA), jasmonatos (por exemplo, JA e JA-Ile), etileno (ET) e auxinas (por exemplo, IAA).

Metabólitos secundários – compostos que não são imediatamente necessários no metabolismo primário da planta, mas frequentemente têm um papel especializado em melhorar o desempenho da planta sob estresse biótico ou abiótico.

Via Shikimato – uma via de biossíntese em plantas e vários micróbios que produz os aminoácidos aromáticos fenilalanina (Phe), tirosina (Tyr) e triptofano (Trp).

Compostos orgânicos voláteis (VOCs) – compostos de plantas liberados no meio ambiente, tanto no subsolo quanto na superfície, com diversas funções de sinalização para herbívoros, seus inimigos, patógenos, micróbios mutualistas, plantas vizinhas e polinizadores.

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História da Publicação

Publicado online: 02 de dezembro de 2020

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Na impressão, Prova Correta

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DOI: https://doi.org/10.1016/j.tplants.2020.11.004

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Figuras

  • figura 1
  • Figura 1 Figura principal. Vias metabólicas relacionadas à defesa de plantas afetadas pelo glifosato.
  • Figura 2
  • Figura 2 Efeitos mediados pelo glifosato em metabolitos vegetais e interações entre espécies.

Quadros

Tradução livre, parcial, de Luiz Jacques Saldanha, dezembro de 2020.

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